Экологические особенности персистенции холерных вибрионов: ретроспективный анализ и современное состояние проблемы

Главная

Статья в Elpub

РУС ENG

Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020; 97: 165-173

Экологические особенности персистенции холерных вибрионов: ретроспективный анализ и современное состояние проблемы

Меньшикова Елена Аркадьевна, Курбатова Екатерина Михайловна, Титова Светлана Викторовна

https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-2-165-173

Аннотация

В обзоре представлены ретроспективные данные о 6 пандемиях холеры и современные представления о возбудителе 7-й пандемии V. cholerae El Tor, вызвавшем пандемическое распространение инфекции с формированием истинных стойких и временных промежуточных эндемичных очагов, обеспечивающих самое длительное в истории существование болезни. Одно из возможных объяснений такого длительного течения пандемии холеры связано с чрезвычайно высокой пластичностью генома и развитием ряда приспособительных реакций, которые позволяют холерным вибрионам адаптироваться и сохраняться в окружающей среде. С развитием молекулярно-генетических методов исследования установлена способность холерных вибрионов к формированию биопленки, что повышает стрессоустойчивость, возможность распространения путем прикрепления к абиотическим (пластик) и биотическим субстратам (зоо- и фитопланктон). Образование биопленки также непосредственно связано с преодолением антагонистического действия представителей водных экосистем. Еще одной стратегией выживания холерных вибрионов является переход в некультивируемое состояние, обеспечивающий низкий уровень гибели популяции. Приведены данные литературы о возможном влиянии повышения температуры вследствие изменения климата на вспышки холеры в Африке (Демократическая Республика Конго, Нигерия, Ангола, Зимбабве, Сьерра-Леоне), Юго-Восточной Азии (Таиланд, Малайзия), Центральной Азии (Пакистан, Афганистан, Казахстан) и Южной Азии (Непал). На основании публикаций последних лет дан анализ современного состояния изучаемой проблемы на территории Российской Федерации и, в частности, в Ростовской области.

Список литературы

1. Blake P.A., Wachsmuth K.I., Olsik O. Historical perspectives on pandemic cholera. In: Vibrio cholerae and Cholera: Molecular to Global Perspectives. Washington: American Society for Microbiology Press; 1994: 293-5.

2. Ломов Ю.М., Онищенко Г.Г., Москвитина Э.А., Подосиникова Л.С. Характеристика современного этапа в развитии 7 пандемии холеры. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1997; (6): 39-42.

3. Марамович А.С., Урбанович Л.Я., Куликалова Е.С., Шкаруба Т.Т. Роль и значение поверхностных водоемов в становлении и развитии VII пандемии. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2009; (2): 21-6.

4. Bik E.M., Bunschoten A.E., Gouw R.D., Mooi F.R. Genesis of the novel epidemic Vibrio cholerae О139 strain: evidence for horizontal transfer of genes involved in polysaccharide synthesis. EMBO J. 1995; 14(2): 209-16. DOI: http://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb06993.x

5. Faruque S.M., Albert M., Mekalanos J.J. Epidemiology, genetics, and ecology of toxigenic Vibrio cholerae. Microbiol. Mol. Rev. 1998; 62(4): 1301-14.

6. Смирнова Н.И., Агафонов Д.А., Кульшань Т.А., Краснов Я.М., Кутырев В.В. Микроэволюция возбудителя холеры в современный период. Вестник Российской академии медицинских наук. 2014; 69(7-8): 46-53. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v69i7-8.1109

7. Москвитина Э.А., Мазрухо А.Б., Арешина О.А., Адаменко О.Л., Назаретян А.А., Анисимова Г.Б. Эпидемиологические особенности холеры на современном этапе седьмой пандемии. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2014; 19(4): 44-9.

8. Москвитина Э.А., Адаменко О.Л., Кругликов В.Д., Титова С.В., Монахова Е.В., Писанов Р.В. и др. Холера: эпидемиологическая обстановка в мире в 2005–2014 гг. Прогноз на 2015 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2015; (1): 18-25.

9. Онищенко Г.Г., Москвитина Э.А., Кругликов В.Д., Титова С.В., Адаменко О.Л., Водопьянов А.С. и др. Эпидемиологический надзор за холерой в России в период седьмой пандемии. Вестник Российской академии медицинских наук. 2015; 70(2): 249-56. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v70i2.1320

10. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2(2): 95-108. DOI: http://doi.org/10.1038/nrmicro821

11. Sultana М., Nusrin S., Hasan N.A., Sadique A., Ahmed K.U., Islam A., et al. Biofilms comprise a component of the annual cycle of Vibrio cholerae in the Bay of Bengal estuary. mBio. 2018; 9(2): pii: e00483-18. DOI: http://doi.org/10.1128/mBio.00483-18

12. Yildiz F.H., Visick K.L. Vibrio biofilms: so much the same yet so different. Trends Microbiol. 2009; 17(3): 109-18. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2008.12.004

13. Srivastava D., Waters M. A tangled web: regulatory connections between quorum sensing and cyclic di-GMP. J. Bacteriol. 2012; 194(17): 4485-93. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00379-12

14. Lo Scrudato M., Blokesch M. The regulatory network of natural competence and transformation of Vibrio cholerae. PLoS Genet. 2012; 8(6): e1002778. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002778

15. Matz C., Kjelleberg S. Off the hook — how bacteria survive protozoan grazing. Trends Microbiol. 2005; 13(7): 302-7. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2005.05.009

16. Meibom K.L., Li X.B., Nielsen A.T., Wu C.Y., Roseman S., Schoolnik G.K. The Vibrio cholerae chitin utilization program. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; (101): 2524-9. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.0308707101

17. Hunt D.E., Gevers D., Vahora N.M., Polz M.F. Conservation of the chitin utilization pathway in the Vibrionaceae. Appl. Environ. Microbiol. 2008; 74(1): 44-51. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.01412-07

18. Rinaudo M. Chitin and chitosan: properties and applications. Prog. Polym. 2006; 31(7): 603-32. DOI: http://doi.org/10.1016/j.progpolymsci.2006.06.001

19. Kirn T.J., Jude B.A., Taylor R.K. A colonization factor links Vibrio cholerae environmental survival and human infection. Nature. 2005; 438(7069): 863-6. DOI: http://doi.org/10.1038/nature04249

20. Stauder M., Vezzulli L., Pezzati E., Repetto B., Pruzzo C. Temperature affects Vibrio cholerae O1 El Tor persistence in the aquatic environment via an enhanced expression of GbpA and MSHA adhesions. Microbiol. Rep. 2010; 2(1): 140-4. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1758-2229.2009.00121.x

21. Chiavelli D.A., Marsh J.W., Taylor R.K. The mannose-sensitive hemagglutinin of Vibrio cholerae promotes adherence to zooplankton. Appl. Environ. Microbiol. 2001; 67(7): 3220-5. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.67.7.3220-3225.2001

22. Reguera G., Kolter R. Virulence and the environment: a novel role for Vibrio cholerae toxin-coregulated pili in biofilm formation on chitin. J. Bacteriol. 2005; 187(10): 3551-5. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.187.10.3551-3555.2005

23. Watnick P.I., Kolter R. Steps in the development of a Vibrio cholerae El Tor biofilm. Mol. Microbiol. 1999; 34(3): 586-95. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.1999.01624.x

24. Watnick P.I., Lauriano C.M., Klose K.E., Croal L., Kolter R. The absence of a flagellum leads to altered colony morphology, biofilm development and virulence in Vibrio cholerae O139. Mol. Microbiol. 2001; 39(2): 223-35. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2001.02195.x

25. Fong J.C., Karplus K., Schoolnik G.K., Yildiz F.H. Identification and characterization of RbmA, a novel protein required for the development of rugose colony morphology and biofilm structure in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2006; 188(3): 1049-59. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.188.3.1049-1059

26. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Losonsky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for humans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. DOI: http://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364

27. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: identification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.96.7.4028

28. Wai S.N., Mizunoe Y., Takade A., Kawabata S.I., Yoshida S.I. Vibrio cholerae O1 Strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55.

29. Sun S., Kjelleberg S., McDougald D. Relative contributions of Vibrio polysaccharide and quorum sensing to the resistance of Vibrio cholerae to predation by heterotrophic protists. PLoS One. 2013; 8(2): e56338. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pone.0056338

30. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.68.11.5773-5778.2002

31. Zettler E.R., Mincer T.J., Amaral-Zettler L.A. Life in the «plastisphere»: microbial communities on plastic marine debris. Environ. Sci. Technol. 2013; 47(13): 7137-46. DOI: http://doi.org/10.1021/es401288x

32. Eriksen M., Lebreton L.C.M., Carson H.S., Thiel M., Moore C.J., Borerro J.C., et al. Plastic pollution in the world’s oceans: more than 5 trillion plastic pieces weighing over 250,000 tons afloat at sea. PLoS One. 2013; 9(12): e111913. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pone.0111913

33. Водопьянов С.О., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Лысова Л.К., Титова С.В. Анализ внутривидовой конкуренции штаммов Vibrio cholerae c помощью INDEL-маркеров. Здоровье населения и среда обитания. 2016; (4): 35-8.

34. Водопьянов С.О., Титова С.В., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Клешнина О.В., Москвитина Э.А. Пластисфера как возможный фактор глобального распространения V. cholerae (материал для подготовки лекции). Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2018; 7(3): 109-13. DOI: http://doi.org/10.24411/2305-3496-2018-13016

35. Colwell R.R. Viable but nonculturable bacteria: a survival strategy. J. Infect. Chemother. 2006; 6(2): 121-5. DOI: http://doi.org/10.1007/PL00012151

36. Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 415-25. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.x

37. Mishra A., Taneja N., Sharma M. Viability kinetics, induction, resuscitation and quantitative real-time polymerase chain reaction analyses of viable but nonculturable Vibrio cholerae O1 in freshwater microcosm. J. Appl. Microbiol. 2012; 112(5): 945-53. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2012.05255

38. Bari S.M.N., Roky M.K., Mohiuddin M., Kamruzzaman M., Mekalanos J.J., Faruque S.M. Quorum-sensing autoinducers resuscitate dormant Vibrio cholerae in environmental water samples. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(24): 9926-31. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1307697110

39. Buerger S., Spoering A., Gavrish E., Leslin C., Ling L., Epstein S.S. Microbial scout hypothesis, stochastic exit from dormancy, and the nature of slow growers. Appl. Environ. Microbiol. 2012; 78(9): 3221-8. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.07307-11

40. Lipp E.K., Huq A., Colwell R.R. Effects of global climate on infectious disease: the cholera model. Clin. Microbiol. Rev. 2002; 15(4): 757-70. DOI: http://doi.org/10.1128/cmr.15.4.757-770.2002

41. Core Writing Team; Pachauri R.K., Meyer L.A., eds. Climate Change 2014: Synthesis Report. Contribution of Working Groups I, II and III to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Geneva: IPCC; 2014.

42. Blokesch M., Schoolnik G.K. Serogroup conversion of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs. PLoS Pathog. 2007; 3(6): e81. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.0030081

43. Shikuma N.J., Yildiz F.N. Identification and characterization of OscR, transcriptional regulator involved in osmolarity adaptation in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2009; 191(13): 4082-96. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.01540-08

44. Montilla R., Chowdhury M.A., Huq A., et al. Serogroup conversion Vibrio cholerae non-O1 to Vibrio cholerae O1: effect of growth cells, temperature, and salinity. Can. J. Microbiol. 1996; 42(1): 87-93. DOI: http://doi.org/10.1139/m96-014

45. Coyne V.E., Al-Harthi L. Induction of melanin biosynthesis in Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 1992; 58(9): 2861-5.

46. Valeru S.P., Rompikuntal P.K., Ishikawa T., Vaitkevicius K., Sjöling A., Dolganov N., et al. Role of melanin pigment in expression of Vibrio cholerae virulence factors. Infect. Immun. 2009; 77(3): 935-42. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00929-08

47. Jueterbock A., Tyberghein L., Verbruggen H., Coyer J.A., Olsen J.L., Hoarau G. Climate change impact on seaweed meadow distribution in the North Atlantic rocky intertidal. Ecol. Evol. 2013; 3(5): 1356-73. DOI: http://doi.org/10.1002/ece3.541

48. Mutreja A., Kim D.W., Thomson N.R., Connor T.R., Lee J.H., Kariuki S., et al. Evidence for several waves of global transmission in the seventh cholera pandemic. Nature. 2011; 477(7365): 462-5. DOI: http://doi.org/10.1038/nature10392

49. Марков Е.Ю., Куликалова Е.С., Урбанович Л.Я., Вишняков В.С., Балахонов С.В. Хитин и продукты его гидролиза в экологии Vibrio cholerae (обзор). Биохимия. 2015; 80(9): 1334-43. DOI: http://doi.org/10.1134/S0006297915090023

50. Chin C.S., Sorenson J., Harris J.B., Robins W.P., Charles R.C., Jean-Charles R.R., et al The origin of the Haitian cholera outbreak strain. Engl. J. Med. 2011; 364(1): 33-42. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1012928

51. Савельев В.Н., Савельева И.В., Бабенышев Б.В., Куличенко A.Н. Эволюция возбудителя и клинико-эпидемиологические особенности современной холеры Эль-Тор. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2012; (5): 31-5.

52. Онищенко Г.Г., Попова А.Ю., Кутырев В.В., Смирнова Н.И., Щербакова С.А., Москвитина Э.А. и др. Актуальные проблемы эпидемиологического надзора, лабораторной диагностики и профилактики холеры в Российской Федерации. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2016; (1): 89-101.

53. Son M.S., Megli C.J., Kovacikova G., Qadri F., Taylor R.K. Characterization of Vibrio cholerae O1 El Tor biotype variant clinical isolates from Bangladesh and Haiti, including a molecular genetic analysis of virulence genes. J. Clin. Microbiol. 2011; 49(11): 3739-49. DOI: http://doi.org/10.1128/JCM.01286-11

54. Москвитина Э.А., Тюленева Е.Г., Самородова А.В., Кругликов В.Д., Титова С.В., Иванова С.М. и др. Эпидемиологическая обстановка по холере в мире и России в 2007–2016 гг., прогноз на 2017 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (1): 13-20. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-1-13-20

55. Титова С.В., Кругликов В.Д., Ежова М.И., Водопьянов А.С., Архангельская И.В., Водопьянов С.О. и др. Анализ динамики выделения и биологических свойств штаммов V. cholerae О1 El-Tor, изолированных из водных объектов на территории Ростовской области в 2003–2014 гг. Здоровье населения и среда обитания. 2015; (2): 39-41.

56. Русская семерка. Рощепий И. Каким будет климат в средней полосе России через 20 лет. Available at: https://russian7.ru/post/kakim-budet-klimat-v-sredney-polose-ro/

57. Левченко Д.А., Кругликов В.Д., Архангельская И.В., Ежова М.И., Москвитина Э.А., Титова С.В. Анализ результатов мониторинга холерных вибрионов в объектах окружающей среды на административных территориях России с помощью ГИС «Холера 1989–2014». Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (4): 99-102. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-4-99-102

58. Меньшикова Е.А., Архангельская И.В., Левченко Д.А., Курбатова Е.М., Кругликов В.Д., Титова С.В. Влияние температурных флуктуаций воды поверхностных водоемов города Ростова-на-Дону на циркуляцию холерных вибрионов. Вестник биотехнологии и физико-химической биологии им. Ю.А. Овчинникова. 2014; 14(4): 14-20.

Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2020; 97: 165-173

Ecological features of the persistence of Vibrio cholerae: retrospective analysis and actual state of the problem

Menshikova Elena A., Kurbatova Ekaterina M., Titova Svetlana V.

https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-2-165-173

Abstract

The review presents retrospective data on six cholera pandemics and current views on the causative agent of the seventh pandemic V. cholerae El Tor, which caused a pandemic infection with the formation of true persistent and temporary intermediate endemic foci that provide the longest pathogen circulation in the history of the disease. One of the possible explanations for such a long course of the cholera pandemic is associated with an extremely high variability of the genome and the development of a number of adaptive reactions that allow cholera vibrios to adapt and remain in the environment. Due to the development of molecular genetic research methods, the ability of cholera vibrios to form biofilms which increases stress resistance, the ability to spread by attachment to abiotic (plastic) and biotic substrates (zooplankton and phytoplankton) has been discovered. Biofilm formation is also directly related to overcoming the antagonistic action of members of aquatic ecosystems. Another strategy for the survival of cholera vibrios is the transition to an uncultured state that proves a low level of death in the population. Published data on the possible effects of temperature increasing due to the climate change on cholera outbreaks in Africa (Democratic Republic of the Congo, Nigeria, Angola, Zimbabwe, Sierra Leone), Southeast Asia (Thailand, Malaysia), Central Asia (Pakistan, Afghanistan, Kazakhstan) and South Asia (Nepal) are overviewed. Based on the publications of recent years, an analysis is made of the current state of the studied problem in the Russian Federation and, in particular, in the Rostov region.

References

2. Lomov Yu.M., Onishchenko G.G., Moskvitina E.A., Podosinikova L.S. Kharakteristika sovremennogo etapa v razvitii 7 pandemii kholery. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1997; (6): 39-42.

3. Maramovich A.S., Urbanovich L.Ya., Kulikalova E.S., Shkaruba T.T. Rol' i znachenie poverkhnostnykh vodoemov v stanovlenii i razvitii VII pandemii. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni. 2009; (2): 21-6.

4. Bik E.M., Bunschoten A.E., Gouw R.D., Mooi F.R. Genesis of the novel epidemic Vibrio cholerae O139 strain: evidence for horizontal transfer of genes involved in polysaccharide synthesis. EMBO J. 1995; 14(2): 209-16. DOI: http://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb06993.x

5. Faruque S.M., Albert M., Mekalanos J.J. Epidemiology, genetics, and ecology of toxigenic Vibrio cholerae. Microbiol. Mol. Rev. 1998; 62(4): 1301-14.

6. Smirnova N.I., Agafonov D.A., Kul'shan' T.A., Krasnov Ya.M., Kutyrev V.V. Mikroevolyutsiya vozbuditelya kholery v sovremennyi period. Vestnik Rossiiskoi akademii meditsinskikh nauk. 2014; 69(7-8): 46-53. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v69i7-8.1109

7. Moskvitina E.A., Mazrukho A.B., Areshina O.A., Adamenko O.L., Nazaretyan A.A., Anisimova G.B. Epidemiologicheskie osobennosti kholery na sovremennom etape sed'moi pandemii. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni. 2014; 19(4): 44-9.

8. Moskvitina E.A., Adamenko O.L., Kruglikov V.D., Titova S.V., Monakhova E.V., Pisanov R.V. i dr. Kholera: epidemiologicheskaya obstanovka v mire v 2005–2014 gg. Prognoz na 2015 g. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2015; (1): 18-25.

9. Onishchenko G.G., Moskvitina E.A., Kruglikov V.D., Titova S.V., Adamenko O.L., Vodop'yanov A.S. i dr. Epidemiologicheskii nadzor za kholeroi v Rossii v period sed'moi pandemii. Vestnik Rossiiskoi akademii meditsinskikh nauk. 2015; 70(2): 249-56. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v70i2.1320

11. Sultana M., Nusrin S., Hasan N.A., Sadique A., Ahmed K.U., Islam A., et al. Biofilms comprise a component of the annual cycle of Vibrio cholerae in the Bay of Bengal estuary. mBio. 2018; 9(2): pii: e00483-18. DOI: http://doi.org/10.1128/mBio.00483-18

12. Yildiz F.H., Visick K.L. Vibrio biofilms: so much the same yet so different. Trends Microbiol. 2009; 17(3): 109-18. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2008.12.004

13. Srivastava D., Waters M. A tangled web: regulatory connections between quorum sensing and cyclic di-GMP. J. Bacteriol. 2012; 194(17): 4485-93. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00379-12

14. Lo Scrudato M., Blokesch M. The regulatory network of natural competence and transformation of Vibrio cholerae. PLoS Genet. 2012; 8(6): e1002778. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002778

15. Matz C., Kjelleberg S. Off the hook — how bacteria survive protozoan grazing. Trends Microbiol. 2005; 13(7): 302-7. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2005.05.009

18. Rinaudo M. Chitin and chitosan: properties and applications. Prog. Polym. 2006; 31(7): 603-32. DOI: http://doi.org/10.1016/j.progpolymsci.2006.06.001

19. Kirn T.J., Jude B.A., Taylor R.K. A colonization factor links Vibrio cholerae environmental survival and human infection. Nature. 2005; 438(7069): 863-6. DOI: http://doi.org/10.1038/nature04249

23. Watnick P.I., Kolter R. Steps in the development of a Vibrio cholerae El Tor biofilm. Mol. Microbiol. 1999; 34(3): 586-95. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.1999.01624.x

33. Vodop'yanov S.O., Vodop'yanov A.S., Oleinikov I.P., Lysova L.K., Titova S.V. Analiz vnutrividovoi konkurentsii shtammov Vibrio cholerae c pomoshch'yu INDEL-markerov. Zdorov'e naseleniya i sreda obitaniya. 2016; (4): 35-8.

34. Vodop'yanov S.O., Titova S.V., Vodop'yanov A.S., Oleinikov I.P., Kleshnina O.V., Moskvitina E.A. Plastisfera kak vozmozhnyi faktor global'nogo rasprostraneniya V. cholerae (material dlya podgotovki lektsii). Infektsionnye bolezni: novosti, mneniya, obuchenie. 2018; 7(3): 109-13. DOI: http://doi.org/10.24411/2305-3496-2018-13016

35. Colwell R.R. Viable but nonculturable bacteria: a survival strategy. J. Infect. Chemother. 2006; 6(2): 121-5. DOI: http://doi.org/10.1007/PL00012151

36. Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 415-25. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.x

40. Lipp E.K., Huq A., Colwell R.R. Effects of global climate on infectious disease: the cholera model. Clin. Microbiol. Rev. 2002; 15(4): 757-70. DOI: http://doi.org/10.1128/cmr.15.4.757-770.2002

42. Blokesch M., Schoolnik G.K. Serogroup conversion of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs. PLoS Pathog. 2007; 3(6): e81. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.0030081

45. Coyne V.E., Al-Harthi L. Induction of melanin biosynthesis in Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 1992; 58(9): 2861-5.

49. Markov E.Yu., Kulikalova E.S., Urbanovich L.Ya., Vishnyakov V.S., Balakhonov S.V. Khitin i produkty ego gidroliza v ekologii Vibrio cholerae (obzor). Biokhimiya. 2015; 80(9): 1334-43. DOI: http://doi.org/10.1134/S0006297915090023

51. Savel'ev V.N., Savel'eva I.V., Babenyshev B.V., Kulichenko A.N. Evolyutsiya vozbuditelya i kliniko-epidemiologicheskie osobennosti sovremennoi kholery El'-Tor. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni. 2012; (5): 31-5.

52. Onishchenko G.G., Popova A.Yu., Kutyrev V.V., Smirnova N.I., Shcherbakova S.A., Moskvitina E.A. i dr. Aktual'nye problemy epidemiologicheskogo nadzora, laboratornoi diagnostiki i profilaktiki kholery v Rossiiskoi Federatsii. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2016; (1): 89-101.

54. Moskvitina E.A., Tyuleneva E.G., Samorodova A.V., Kruglikov V.D., Titova S.V., Ivanova S.M. i dr. Epidemiologicheskaya obstanovka po kholere v mire i Rossii v 2007–2016 gg., prognoz na 2017 g. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2017; (1): 13-20. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-1-13-20

55. Titova S.V., Kruglikov V.D., Ezhova M.I., Vodop'yanov A.S., Arkhangel'skaya I.V., Vodop'yanov S.O. i dr. Analiz dinamiki vydeleniya i biologicheskikh svoistv shtammov V. cholerae O1 El-Tor, izolirovannykh iz vodnykh ob\"ektov na territorii Rostovskoi oblasti v 2003–2014 gg. Zdorov'e naseleniya i sreda obitaniya. 2015; (2): 39-41.

56. Russkaya semerka. Roshchepii I. Kakim budet klimat v srednei polose Rossii cherez 20 let. Available at: https://russian7.ru/post/kakim-budet-klimat-v-sredney-polose-ro/

57. Levchenko D.A., Kruglikov V.D., Arkhangel'skaya I.V., Ezhova M.I., Moskvitina E.A., Titova S.V. Analiz rezul'tatov monitoringa kholernykh vibrionov v ob\"ektakh okruzhayushchei sredy na administrativnykh territoriyakh Rossii s pomoshch'yu GIS «Kholera 1989–2014». Problemy osobo opasnykh infektsii. 2017; (4): 99-102. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-4-99-102

58. Men'shikova E.A., Arkhangel'skaya I.V., Levchenko D.A., Kurbatova E.M., Kruglikov V.D., Titova S.V. Vliyanie temperaturnykh fluktuatsii vody poverkhnostnykh vodoemov goroda Rostova-na-Donu na tsirkulyatsiyu kholernykh vibrionov. Vestnik biotekhnologii i fiziko-khimicheskoi biologii im. Yu.A. Ovchinnikova. 2014; 14(4): 14-20.

Экологические особенности персистенции холерных вибрионов: ретроспективный анализ и современное состояние проблемы

Аннотация

Ecological features of the persistence of Vibrio cholerae: retrospective analysis and actual state of the problem

Abstract

События